Dinamo-Auto Tiraspol a fost fondat oficial pe 24 iulie 2009. Până atunci echipa s-a numit Dinamo Tiraspol și a jucat în competițiile raionale. 

Debutul în seria Nord a Diviziei B a avut loc pe 16 august 2009. La Cricova, tiraspolenii au jucat la egalitate, 1-1, cu CSF din localitate. În etapa următoare dinamoviștii au obținut și primul succes, dar a fost o victorie la „masa verde” cu FC Telenești. Prima victorie pe teren a fost înregistrată în etapa a 4-a (13 septembrie) când la Cioburciu (pe stadionul din această localitate echipa își disputa meciurile de „acasă”) a fost surclasată CS Cojușna, 10-1. A fost și cel mai categoric succes obținut de „alb-albaștri” în acea ediție de campionat.

În clasamentul final Dinamo-Auto a ocupat locul întâi cu următoarea linie de clasament: 24 meciuri, +17=5-2, golaveraj 69-11, puncte – 56. Este interesant faptul că cele două înfrângeri au fost înregistrate pe teren propriu: pe 15 noiembrie 2009 cu CS Drochia, 0-1, și pe 18 aprilie 2010 cu Flacăra Fălești, 1-2.

În Divizia A tiraspolenii au evoluat în decurs de 3 sezoane.

Chiar în ediția de debut echipa a urcat pe podiumul de premiere clasându-se pe locul 3 (28 meciuri, +17=6-5, golaveraj 52-26) și acumulând 57 puncte, cu două mai puține decât campioana, Locomotiva Bălți, și cu unul mai puțin decât ocupanta locului secund, Ursidos Chișinău.

În sezonul 2011/12 a urmat o cădere. Dinamoviștii au încheiat competiția abia pe poziția a 7-a (30 meciuri, +13=7-10, golaveraj 52-32, puncte – 46). Spre comparație, campioana Sheriff-2 Tiraspol a adunat 69 puncte.

Peste un an „alb-albaștrii” au repetat performanța din 2011 și iarăși au câștigat medaliile de bronz (28 meciuri, +17=5-6, golaveraj 51-23, puncte – 56), dar de această dată au obținut și dreptul de promovare în Divizia Națională (actuala Super Liga) alături de campioana, Veris Chișinău (vicecampioana, Sheriff-2, neavând acest drept conform regulamentului).

În acea ediție de campionat culorile clubului au fost apărate de Evgheni Hmaruc, Veaceslav Voloșin, Andrei Stînca – portari, Roman Radcenco, Chiril Covali, Alexandr Covalenco, Victor Postovotenco, Maxim Iurcu, Alexandr Arabadji, Nichita Horozov, Mihail Abașin, Maxim Focșa, Denis Bazarov, Eduard Hoderean, Stanislav Agafonov, Denis Ciobanu, Serghei Pogreban, Serghei Zacon, Alexei Iularji, Veaceslav Gheorghiță, Artur Spînu, Nicolai Rudac, Alexandr Bîcov, Alexandr Șveț, Evgheni Golubovschi, Andrei Rudenco, Jean-Robens Jerome, Otar Kirvalidze, Serghei Climov – jucători de câmp. Antrenor: Dmitri Arabadji.

În următoarele 10 sezoane Dinamo-Auto a evoluat în prima divizie valorică a fotbalului moldovenesc.

Primul meci în Divizia Națională tiraspolenii l-au disputat pe 7 iulie 2013 când la Vadul lui Vodă în prezența a circa 100 de spectatori au întâlnit Academia Chișinău și au obținut victoria, 2-0. Ambele goluri au fost marcate de Victor Truhanov (min. 45 și 63). „Alb-albaștrii” au evoluat cu următorul „11”: Hmaruc, Bîcov, Zacon, Radcenco (A. Arabadji, 86), Iurcu, Covali, Postovotenco, Ciobanu, Iularji, Pogreban, Truhanov (Voloșin, 90+2). Antrenor: D. Arabadji.

Cea mai bună performanță din istoria clubului a fost obținută în sezonul 2019 când tiraspolenii au ocupat locul 4 (28 meciuri, +12=5-11, golaveraj 38-37, puncte – 41) și au obținut dereptul să evolueze în cupele europene.

Din lotul echipei au făcut parte: portarii – Victor Straistari, Cristian Avram, Alexandr Zveaghințev, Maxim Bardîș, fundașii – Valeri Macrițchi, Radu Rogac, Ivan Voropai, Serghei Diulgher, Vitalie Bordian, Oleksandr Masalov, Sandu Mateescu, Ruslan Gadevici, mijlocașii – Maxim Mihaliov, Artiom Bilinschi, Ivan Urvanțev, Vsevolod Nihaev, Andrei Macrițchi, Andrii Pianîh, Magomed-Bașir Gorbakov, Nikita Packo, Nichita Ciumacenco, atacanții – Serghei Bobrov, Igor Bugaiov, Andrei Cobeț, Eugeniu Rebenja, Vladislav Kraiev, Nurlan Novruzov, Marin Căruntu, Nicolai Solodovnicov. Antrenor: Igor Dobrovolski.

Debutul în Europa League a avut loc pe 27 august 2020. Din cauza pandemiei de COVID-19 meciurile rundelor preliminare s-au jucat într-o singură manșă și fără spectatori. Astfel, conform tragerii la sorți, partida dintre Ventspils și Dinamo-Auto s-a disputat în Letonia. Oaspeții au deschis scorul prin Dumitru Rogac (min. 15), însă gazdele au reușit să răstoarne rezultatul datorită reușitelor lui Lucas Villela (min. 22) și Evgheni Kozlov (min. 75, din lovitură de la 11 metri).

Igor Dobrovolski a utilizat în acest meci următorii jucători: Victor Straistari, Dmitro Nagiev (Octavian Bulat, 78), Radu Rogac, Oleksandr Masalov, Vadim Dijinari, Alexandr Belousov, Maxim Mihaliov (cpt.), Artiom Bilinschi, Vadim Paireli, Dumitru Rogac, Iehor Kondratiuk.

De menționat că antrenor la Ventspils era moldoveanul Viorel Frunză.

Apropo, acesta nu a fost primul meci internațional disputat de tiraspoleni. În perioada 4 – 14 februarie 2015 Dinamo-Auto sub comanda lui Igor Negrescu a devenit câștigătoarea turneului „Balchik Cup-2015” din Bulgaria. În primul meci moldovenii au jucat la egalitate cu Cernomoreț Balcik, 1-1, după care au învins echipele Lokomotiv Mezdra, 4-0, și Botev Novi Pazar, 8-0. Victor Mudrac a fost desemnat cel mai bun fundaș al turneului, iar Ghenadie Orbu – cel mai bun atacant.

Destul de bine s-a prezentat Dinamo-Auto și în Cupa Moldovei. În trei rânduri echipa s-a calificat în semifinalele competiției, în sezoanele 2017/18 (a cedat în fața Zimbrului după executarea loviturilor de departajare), 2020/21 (a pierdut contra echipei Sf. Gheorghe în prelungiri) și 2021/22 (a fost învinsă de concitadina Sheriff).

În vara anului trecut a început o nouă etapă în dezvoltarea clubului tiraspolean. Agenția de impresariat Pelican a anunțat că a procurat echipa și intenționează s-o folosească ca rampă de lansare pentru tinerii jucători aflați sub contract cu agenția.

Dinamo-Auto a început sezonul 2022/23 în Super Ligă, unde în prima fază s-a clasat pe locul 8. Fiind una dintre cele 2 echipe care au ratat accesul pentru faza a doua, tiraspolenii au jucat în a doua parte a campionatului în grupă cu liderele Ligii 1. La final, dinamoviștii au ocupat locul 3, dar au devenit câștigători ai play-off-ului după ce au învins în „sferturi” pe Speranis Nisporeni (2-2, 5-4, la lovituri de departajare), în semifinale pe Spartanii Selemet (2-0), iar în finală pe Victoria Chișinău (5-1).

Deoarece n-au trecut procedura de licențiere în acest sezon tiraspolenii își continuă activitatea în Liga 1.